Los microRNAs, orquestadores de las respuestas de defensa de las plantas

Michel Pale, Diana Sánchez-Rangel y Enrique Ibarra-Laclette

Las plantas son organismos sésiles, es decir, son incapaces de moverse por lo que para protegerse de las condiciones ambientales adversas y defenderse de organismos patógenos han desarrollado, a lo largo de su evolución, herramientas efectivas. Ejemplo de ello son las barreras que se encuentran de manera permanente y forman parte de sus tejidos; tal es el caso de las espinas o la pubescencia existente en sus tallos y hojas y que está dada por la densidad de sus tricomas (Figura 1).

También existen otros mecanismos más complejos y que ocurren a nivel molecular. En el caso de los organismos patógenos, una vez que estos han sido percibidos, inicia una rápida reprogramación celular que desencadena una respuesta efectiva contra el ataque. Una de estas respuestas, por ejemplo, es la síntesis de enzimas (proteínas con actividad catalítica) que degradan la pared celular de los microrganismos agentes causales de la enfermedad; o bien, la síntesis de proteínas con el potencial de inactivar compuestos tóxicos que son producidos por algunos patógenos y son dañinos para las plantas. Pueden también sintetizar metabolitos secundarios con actividad contra herbívoros o antimicrobiana, o inducir la producción localizada de especies reactivas de oxígeno (moléculas muy pequeñas derivadas de este último y altamente reactivas), cuya función se centra principalmente en ejercer una acción tóxica directa sobre los patógenos, causar la inducción de la muerte celular programada en el sitio de infección a fin de limitar la invasión o diseminación de los patógenos y actuar como activadores de otras respuestas que se inducen para combatir al patógeno.

La generación de una respuesta rápida y eficiente por parte de la planta depende de la activación y la regulación de muchos procesos metabólicos que tienen lugar tras el ataque de un patógeno. Dichos procesos deben de orquestarse de forma precisa y es justo en esta tarea en la cual se ha documentado recientemente que los microRNAs juegan un rol fundamental.

Los micro-ARN son moléculas pequeñas de ARN con la capacidad de reconocer, por complementariedad de bases, ciertas regiones de un ARN mensajero (ARNm). Esta unión inhibe la expresión del mensajero, es decir, tras el acoplamiento, este dejará de producirse. Así pues, los micro-ARNs son pequeñas moléculas de una longitud de entre 21 y 25 nucleótidos de ARN monocatenario que puede unirse directamente a un ARNm para inhibir su expresión. Si conceptualizamos esto en función del dogma central de la biología molecular el cual establece que los genes contenidos en el genoma de una célula (ADN) se copian primero a ARN al interior del núcleo en el proceso conocido como transcripción y que estas copias de ARN (ARNm) se traducen a proteínas, es posible entender porque la acción de un micro-ARNs, resulta en la disminución en la expresión de ciertas proteínas codificadas por genes. En años recientes, ha comenzado a sumarse evidencia de su participación como moduladores de algunas respuestas de defensa.

Aportar evidencia sobre el cómo ciertos micro-ARNs podrían ser moduladores de algunos mecanismos de defensa, es uno de los muchos objetivos que plantean algunos de los proyectos que se desarrollan en el INECOL. Recientemente, utilizando como modelo de estudio la planta de aguacate y algunas cepas de hongos ascomicetos del género Fusarium; hemos logrado desarrollar un pato-sistema (Figura 2) con el cual pudimos generar evidencia que nos permite sugerir que, durante el proceso de infección, si bien las plantas de aguacate responden de forma similar a otras especies vegetales; es requerida la participación de micro-ARNs específicos en la regulación de algunos mecanismos de defensa.

La expresión de los micro-ARNs cambió a través del tiempo y a lo largo del proceso de infección, de tal forma que el silenciamiento de ciertos genes quizá ocurre en momentos determinados. Nuestros resultados sugieren también que, algunas clases de micro-ARNs participan en la regulación de las proteínas R. Estás proteínas son receptores de membrana que ayudan a detectar al patógeno y enviar una señal al interior de la célula para activar procesos de defensa. También los micro-ARNs parecen participar en la generación de especies reactivas de oxígeno, en la regulación de la síntesis de algunos metabolitos secundarios como son flavonoides y fenilpropanoides (que poseen actividad antimicrobiana), e incluso la modulación de procesos que involucran hormonas vegetales y finalmente la regulación misma de la biogénesis de los micro-ARNs (Figura 3).

Cabe mencionar que elucidar la participación de ciertos micro-ARNs como orquestadores de algunas respuestas de defensa en plantas, puede contribuir a desarrollar tecnología con base en este conocimiento en aras de generar tolerancia o resistencia ante enfermedades causadas por ciertos patógenos. Algo que sin lugar a duda resulta fundamental en un cultivo que coloca a México como el principal productor y exportador a nivel mundial y cuyas pérdidas principales en el sector productivo son causadas por enfermedades causada por hongos y oomicetos, entre las que destacan: la pudrición de la raíz o tristeza del aguacatero (Phytophthora spp.), la mancha negra o cercospora (Pseudocercopora purpurea), el polvillo (Oidium spp.), la antracnosis (Colletotrichum gloeosporioides), el cancro del aguacate (Phytophora bohemeriae), la roña (Sphaceloma perseae), y la fusariosis (Fusarium spp.).

Agradecimientos

Se agradece al CONACyT que hizo posible esta investigación a través del financiamiento del proyecto de Ciencia Básica 257565 “Caracterización de los perfiles de microRNAS en el árbol de aguacate Persea americana durante la infección con Fusarium spp.”

Referencias

Célia, M., Dalmay, T., & Chaves, I. (2020). Plant microRNAs. Concepts and Strategies in Plant Sciences.
Islam, W., Qasim, M., Noman, A., Adnan, M., Tayyab, M., Farooq, T. H., Wang, L. (2018). Plant microRNAs: Front line players against invading pathogens. Microbial Pathogenesis, 118(March), 9–17.
Song, X., Li, Y., Cao, X., & Qi, Y. (2019). MicroRNAs and Their Regulatory Roles in Plant-Environment Interactions. Annu. Rev. Plant Biol, 70 (27), 1–37.
Wang, W., & Galili, G. (2019). Tuning the Orchestra: miRNAs in Plant Immunity. Trends in Plant Science, 24(3), 189–191.

Figuras

Figura 1. Defensas estructurales en plantas. Estas estructuras funcionan como una primer línea de defensa contra depredadores u organismos patógenos. (A) y (B) Tricomas; (C) y (D) Espinas. (autor: Michel Pale).

Figura 2. (A) Plantas de aguacate (Persea americana var. drymifolia) germinadas en invernadero bajo condiciones semi-controladas. (B) Patosistema que permite llevar a cabo la infección del sistema radicular con una suspensión de conidias de una cepa patogénica de Fusarium solani utilizando un sistema de hidroponía. (C) Síntomas característicos de la fusariosis (autor: Michel Pale).

Figura 3. Mecanismos de defensa orquestados por micro-ARN en plantas de aguacate infectadas por el hongo ascomiceto Fusarium solani. La planta es capaz de reconocer al patógeno gracias a proteínas específicas que se encuentran en su membrana celular. Una vez reconocido, se generan señales que se translocan al núcleo de la célula permitiendo la activación de genes relacionados con la defensa. Al mismo tiempo, micro-ARNs que tienen la capacidad de regular la expresión de algunos de dichos genes, son también sintetizados (ejemplificado con colores). En esta regulación se ven involucrados diversos procesos que le sirven a la planta para defenderse, p.ej: síntesis de hormonas vegetales, regulación de proteínas R, o la síntesis de metabolitos secundarios (autor:Michel Pale).